Na estreia da sexta-temporada, Dexter aparece em sua reunião do colegial de 20 anos, com a intenção de enfrentar o antigo rei do baile.

O irmão Sam, um ministro com um histórico criminal, é trazido pelo departamento de homicídios para ajudar a resolver um assassinato macabro.

Um serial killer do passado de Dexter faz um reaparecimento chocante; Debra tem problemas em se ajustar ao seu novo trabalho; e Travis e Gellar contemplam sua próxima jogada.

O último quadro perturbador de Gellar e Travis faz Dexter questionar questões de fé. A equipe descobre evidências de que os assassinatos são motivados pela religião.

Dexter recebe orientação espiritual de seu novo amigo, o irmão Sam, enquanto sua procura pelos Assassinos do Apocalipse o leva a uma nova direção.

Dexter é pego por um caso muito pessoal, que desperta as necessidades de seu 'Passageiro das Trevas'.

Dexter é acompanhado por seu 'Passageiro das Trevas' em uma viagem a Nebraska para amarrar pontas soltas do passado.

Dexter usa lições que ele aprendeu com o irmão Sam para acompanhar algumas novas pistas na investigação do Apocalipse. Debra discute com a capitã LaGuerta sobre o caso de uma menina morta.

Dexter recebe ajuda de uma fonte inesperada enquanto caça o assassino do Apocalipse; Debra descobre algo novo sobre si mesma na terapia.

Dexter tenta encontrar a próxima vítima dos Assassinos do Apocalipse; Debra reage fortemente a uma cena de crime.

Dexter trabalha para capturar o Assassino do Apocalipse; a batalha de Debra com LaGuerta começa a ferver.

Dexter e a equipe de homicídios correm para pegar o Assassino do Apocalipse antes de seu ato final; Deb lida com uma nova realidade emocional.